在观鸟者眼中，鸻鹬类通常是“鉴别困难，计数头疼”的一类水鸟；在鸟类学者眼中，鸻鹬类是研究表型演化（phenotypic evolution）、迁徙和取食生态的绝佳对象。鸻鹬类每年经过长途迁徙，夏季抵达北半球高纬度的繁殖地区，由于人迹罕至等原因，它们在这里求偶和育幼的故事鲜为人知。近期几个研究成果为我们揭示了鸻鹬类的繁殖过程。

鸻鹬类北半球高纬度的繁殖地区：阿拉斯加北极国家野生动物保护区

摄影师：Florian Schulz

冬去春来， 大群的鸻鹬结束了在热带惬意的度冬生活， 一路向北飞越几千甚至上万公里的海岸线，不辞劳苦地飞到北半球的繁殖地。 北迁的漫漫征途中，它们需要应对恶劣的天气，来自天敌的捕食风险；还要精确计算航向和中途补给的场所。鸻鹬类是百万候鸟大军中的一个重要类群，在数千百万年的演化过程中，它们形成了独特的生态适应。

大量鸻鹬类春季向北迁徙

摄影师：Crazybirdy

事实上，春季的迁徙要比秋季的迁徙更为重要，因为对于每个个体而言，健康、安全地抵达繁殖地，才能够争取获得传宗接代的机会。然而抵达繁殖地仅仅是一个开始，还有更为严苛的生存挑战在等待着它们。

想了解更多秋季鸻鹬类迁徙的知识，请移步：夏天尚未结束，滨鸟季正在上演

采用新型设备，揭示鸻鹬类的生活史

这个类群里面有不少鼎鼎有名的种类，它们的交配系统和亲代孵育的故事是教科书般的经典例子。首先要提到的是流苏鹬（Philomachus pugnax），它们独特的一雄多雌交配制度早在达尔文的著作中就有介绍。雄性流苏鹬会在公共的求偶场（lek）进行争斗和炫耀，胜者会赢得与大量雌性个体交配的机会；每个求偶场往往聚集着羽毛颜色各异的雄性个体（如下图）。颈部流苏状羽毛黑色素发达的雄性个体（Independent）较为强势，它们总是欺负那些白色颈部流苏状羽毛的弱势个体（Satellite），因而相对来说强势的雄性能够获得更多雌性的芳心。另外一类羽色特征与雌性流苏鹬十分相似的雄性个体（Faeder），它们扮演着“隔壁老王”的角色，偷偷摸摸地与强势雄性个体的配偶交配。目前，流苏鹬的羽色和行为差异已被科学家定位到了基因片段上。

羽毛颜色各异的流苏鹬雄性个体

参考文献：Lamichhaney et al. 2016

而与流苏鹬的繁殖制度相对应的是一雌多雄的交配系统，彩鹬（Rostratula benghalensis）便是个的典型例子。羽色艳丽、体型较大的雌性彩鹬通过打斗来争夺羽色黯淡、体型较小的雄性，交配后，雌性的多个雄性伴侣共同担负起照顾后代的责任。除此之外瓣蹼鹬科（Phalarodidae）和水雉科（Jacanidae）也属于一雌多雄的配偶制度。由此可见，对鸻鹬类能多种多样的配偶制度进行研究，有助于揭示动物交配系统的进化。

从左到右的图片依次为：彩鹬雄鸟、彩鹬雌鸟、彩鹬交配

图片来源：HBW 摄影师：老渔民

大多数鸻鹬类在地广人稀的北半球高纬度苔原地区进行繁殖，这些区域人迹罕至，想要获得有效的研究数据，工作难度可想而知。然而随着科学技术的不断发展，新型的光敏地理定位仪（geolocator）能够帮助鸟类学家跟踪并记录鸟类的飞行轨迹，从而进行更加深入的分析。

一只佩戴光敏地理定位仪的半蹼滨鹬

摄影师：Brad Winn

近期，发表在北美鸟类学期刊《Condor》杂志的一项研究就使用了这项技术，对于半蹼滨鹬（Calidris pusilla）的活动规律进行研究（Brown et al. 2017）。在2011~2015年间，来自18个机构的23名学者对250只半蹼滨鹬进行了标记（如下图），是迄今为止对该物种进行的最大规模的跟踪研究。这个团队的研究结果揭示出这种小型的鸻鹬类分布区域包括上千平方公里的苔原地带，从阿拉斯加西部到魁北克北部以及拉布拉多最北端。该物种可以分为三个不同的地理种群：北极东部，中部和西部。但是在繁殖季节之外，我们还无法确定这些种群是否在不同地方越冬，还是混合在一起。 随着这项研究的深入，半蹼滨鹬生活史中更多的细节将被充分地揭示。

斑胸滨鹬“为爱走天涯”

到达繁殖地后，鸻鹬类的雄性个体旋即开始求偶活动。最近的一项研究工作发现，雄性的斑胸滨鹬（Calidris melanotos）即便在繁殖期内也会长途跋涉达数千公里，尽可能地与更多的雌性进行交配。来自德国马普科学促进会鸟类学研究所的行为生态学家Bart Kempenaers教授和他的博士研究生Mihai Valcu使用无线电遥测技术揭示出这一奇特的行为（Kempenaers and Valcu 2017）。他们发现，有些雄性个体甚至可以在短暂的繁殖季内造访24个不同的繁殖地，真是使出了浑身邪数，疯狂地“为爱走天涯”，终极目的是增加个体的繁殖机会。

雄性斑胸滨鹬飞行时胸部隆起并发出响亮的叫声

© MPI f. Ornithology

斑胸滨鹬的交配系统是一雄多雌制，这意味着雄性间对雌性配偶的竞争非常激烈。但是雄性个体除了为雌性提供精子外，没有任何的资源或者亲代抚育方面的投入。因此雌雄之间的家庭生活实际非常短暂，这样的爱情一点也不浪漫，却有着很现实的意义。由于激烈的性内竞争，雄性个体必须减少睡眠的时间，不断地去讨不同的雌性欢心，以争取更多的交配机会。 为了繁殖，斑胸滨鹬每年在没有黑夜的北极反复地上演着残酷地竞争——只有少数竞争力强的雄性才能养育更多的后代。

一只斑胸滨鹬正在寻找它潜在的伴侣

© MPI f. Ornithology

那些处于优势地位的斑胸滨鹬经过精致的求偶仪式，与竞争对手疲惫的周旋，几乎没有任何睡眠的生活，终于获得了与雌性的交配权。那么群体里那些弱势的雄性是否也在经历了这样的磨炼呢？行为生态学家Bart Kempenaers教授团队十三年的研究中，发经常现有些雄性个体抵达美国阿拉斯加州巴罗市（Barrow）的繁殖地后，只停留了几天就再次离开。他的研究数据显示，雄性在巴罗停留多久是强烈依赖于繁殖地有多少处于繁殖状态的雌性。停留时间更长的雄性，越会吸引更多的雌性而产下后代。但这是否意味着早先离开的雄性就放弃了交配机会了呢？为了找出答案，Bart Kempenaers和Mihai Valcu领导的研究小组，使用无线电追踪装置标记了出去繁殖早期的120只雄性个体。

斑胸滨鹬雄性在Barrow被标记后于一个繁殖季内的分布图

（左图2012年，右图2014年）

© MPI f. Ornithology

研究结果让人们大吃一惊，数据显示大多数雄性留在阿拉斯加北部，并没有待在一个地点舒适地享受短暂的繁殖季节，而是投入一场新的竞争。很多的雄性开始了大范围的运动。最多的个体在一个繁殖季节里面竟然造访了24个潜在的繁殖地。 Kempenaers说：“有些雄性甚至从繁殖区的西部穿越到了东部的适宜栖息地。这个距离已经差不多相当于它们从南半球的越冬地到达繁殖地的距离了，大约有14000公里的旅行。对体重只有100克的斑胸滨鹬来说，也许长距离的飞行的代价并不高”，Kempenaers说。在完成长距离的春季迁徙后，斑胸滨鹬不会轻易浪费繁殖机会。因此，如果在一个繁殖地求偶不成功，雄性会在别的地方尝试繁殖的机会。即使是获得交配机会的雄性，也会旅行到更多的繁殖地点去增加繁殖成功率。 “雄性在整个繁殖区内迁移，以增加在一个繁殖季内的多次繁殖的机会”博士生Valcu推测，这类运动相当于大范围的繁殖扩散（breeding dispersal），因此会促进种群内的基因交流而导致群体缺乏遗传分化，因此不太可能允许种群的局部适应（local adaptation）和亚种的产生。

多配制延缓鸻鹬的分化速率

鸻鹬类出色的迁徙和扩散能力促进群体间的基因交流。同样的道理，交配制度也会影响个体间的基因交流。近期来自英国巴斯大学的一项研究证实，鸻鹬类的多配制（一雌多雄或一雄多雌）将会放慢物种分化的速率（Jackson et al. 2017）。

达尔文的进化理论表明，当自然选择有利于具有特定性状的某些个体的时候，物种就可能产生分化。自然选择使得这些个体比同辈们更成功地生存、繁殖和传播它们的基因。随着时间的推移，这些个体可以更加适应当地的环境，形成与祖先群体不同的一个新的物种。

鸻鹬类单配制的亚种数量多于多配制的亚种数量

图片来源：Jackson et al. 2017

性选择也会有同样的效果，个体偏好与具有特定特征的个体交配时，也可以形成新物种的强有利的驱动力。这个过程被英国的进化生物学家费雪（Fisher）提出，称之为“脱缰假说（run-away hypothesis）” 。这个假说经常被用来解释为什么雄性拥有夸张的表型，如显眼的羽毛或绚烂的歌曲吸引雌性的注意力，从而是提高雄性的交配成功率。而雌性同样偏好这些雄性的性状变化，性选择因此能够促进群体内部的分化，并随着时间的积累逐渐演变成新的物种。近期在《Evolution》（进化）杂志上发表的新研究推翻了传统的理论，表明过度性选择的产物（多配制）实际上会减缓新物种的演化。

由英国巴斯大学、加的夫大学和德国马普科学促进会鸟类学研究所领导的一个研究小组分析了多种鸻鹬类的遗传结构，发现与单配制物种相比，在一个季节中多配制的鸻鹬类物种内的遗传分化较低。 本文的第一作者，巴斯大学和加的夫大学联合指导的博士生Josie D'Urban Jackson说：“我们的研究结果表明，由于寻找多个伴侣的压力，多配制的鸻鹬类可能要搜索更大的区域以传播它们的基因 。这意味着它们的繁殖扩散可以稀释位置遥远的地理种群之间的遗传差异，从而有效地混合了物种的基因库，使得群体随着时间的推移不太可能分化成新物种”。

“相比之下，单配制的物种在一个繁殖季只能找到一个配偶，随着时间的推移，往往会回到同一个繁殖地，这意味着它们可以逐渐适应当地的环境，增加它们形成新物种的机会”。她继续补充到。而Josie的导师Tamas Szekely教授也认为：“我们的研究与不久前马普科学促进会鸟类学研究所的研究结果类似，多配制的鸟有时需要飞行数百公里才能找到合适的伴侣”。

双亲投入鸻鹬类的育幼行为

在经历了轰轰烈烈的爱情之后，鸻鹬类诞下了爱情的结晶。幼鸟同样面临着生存的挑战。亲代需要投入时间和精力照顾幼鸟，以提高它们的存活率。鸻鹬类的亲代抚育行为是研究性别冲突良好系统。

想了解更多雌雄共同抚育的知识，请移步：雌雄搭配育雏不累

在红海的一个小岛上，环颈鸻（Charadrius alexandrinus）把巢建在炎热的沙丘上，这里的地表问题可以超过摄氏60度。对于这些鸟类来说，最大的挑战并不是保持蛋的温暖; 而是让蛋冷却下来。 在一天中最热的正午时分，环颈鸻亲鸟必须同步它们的育雏行为。你能看到亲鸟在巢和附近的水源处忙碌着，它们通过湿润羽毛以保持自己和蛋的凉爽（如下图）。

在台湾繁殖的环颈鸻，亲鸟腹部沾水来为蛋降温

摄影师：Weiting Liu

极端气温的确挑战了鸟类生存能力的极限，而通过对鸟类如何适应高温的研究也为气候变化对生物的影响带来更多的启示。 最近在《Global Ecology and Biogeography》（全球生态与生物地理学）杂志发表的一项新研究表明（Vincze et al. 2017），在双亲抚育后代的物种中，雄性个体可以通过更多的亲代投入来弥补极端环境温度和不可预测的气候变化对于后代的不利影响。

这项由匈牙利德布勒森大学（University of Debrecen）博士生Orsolya Vincze领导，他们的研究汇集了来自六大洲12个鸻类物种的36个群体（如下图）。这些种群分布的环境温度跨度极大，有炎热的红海畔，也有5月份还在下雪的加拿大萨斯喀彻温省。国际研究团队通过将鸟类亲代孵卵行为的节律与从全球气候数据库获取的当地温度信息相结合，发现当温度更高、环境不可预测性变大时，雄性花费更多时间孵化。在一天中，雄性参与孵化的时间也发生转变，在中午的炎热时雄性投入更多时间照顾它们的卵。

来自六大洲12个鸻类物种的36个群体（每一条折线代表一个种群），纵坐标为雄性的投入比例，横坐标为一天中的不同时间段

参考文献：Vincze et al. 2017

这篇文章还表明，不仅炎热的天气会导致雄性亲代投入的加大，环境因素的变异性，或科学家称之为随机性 - 不可预测的事件，如猛烈的风暴或严重的热浪都具有相似的效果。她说：“这种随机性受环境影响很大，并且这个观点正在逐渐得到科学界的认可。”

灵活的育幼行为有助于物种应对环境不确定性。但是，它也使雄性花更少的时间在觅食和其他活动上。这里还有一个有趣的现象：雄性的鸻类如同很多鸟类的雄性一样，体色往往比雌性更加鲜艳。这些羽色光鲜的雄性通常在晚上担任孵卵的任务，如果它们在白天花更多的时间在巢里孵卵，可能会吸引捕食者的注意，影响它们的存活率。

不是每一种鸟都能够像鸻类的方式一样去应对气候变化。在许多种类中，只有雌性独自在抚养后代的时候。然而，Vincze的研究亦显示，双亲的育幼行为在演化上帮助物种适应不断变化的环境。

刚孵化出来的环颈鸻雏鸟

摄影师：Weiting Liu

加拿大麦夸里大学（Macquarie University）的Simon Griffith表示：“鸻类对于这类研究来说是一个很好的体系，因为它们在物种间和同种的种群间的亲代育幼策略上都有很大变异，Simon Griffith自己的研究亦表明，气候变化可能会打乱斑胸草雀（Taeniopygia guttata）的孵化节律。他补充道：“尽管本项研究只关注了鸻类物种，但结果仍具有普遍性的意义。 双亲在气候变化大背景下育幼的分工方式，很有可能在其他动物里也很普遍。”

这项研究使用了世界各地鸻类孵卵期的行为变化来推测气候变化对于物种行为的影响，以期理解不同气候带的种群如何适应当地的气候条件。然而，Vincze希望研究人员将在未来几年内继续深入收集数据，以了解鸻类的行为到底是如何随气候变化的。“目前全球正处于气候变化的时期，人类通过皮肤来感受气温的变化，而鸟类则是通过羽毛来进行感知，因此我们对鸟类如何感知气候的变化这一话题还知之甚少。”

鸻鹬类的生存挑战

鸻鹬类在繁殖地面临的挑战还不止气候变化，最近有证据表明，繁殖地的重金属可能对鸻鹬类生存产生影响 。研究者从阿拉斯加繁殖地的鸻鹬血样和羽毛样品中检测到了含量可观的汞（Perkins et al. 2016）。尽管这样的含量不足以对种群造成灾难性的威胁，但是它们可以在鸻鹬类体内富集，毒害它们的神经系统，当鸻鹬类进行长距离迁徙的时候，会危胁到个体的生存。

美国阿拉斯加地区繁殖鸻鹬类得血液内汞含量。从左至右种类包含美洲金斑鸻、黑腹滨鹬，灰瓣蹼鹬、长嘴半蹼鹬、饰胸鹬、半蹼滨鹬

图片来源：Perkins et al. 2016

为了一路向北的承诺，鸻鹬类年复一年地往返于繁殖地和越冬地。长距离的迁徙串联起了相距千里的栖息地。因此它们所面临着的生存危机要比留鸟大的多。一个不争的事实是，近几年来，很多鸻鹬类的数量都在减少，不仅是勺嘴鹬（Calidris pygmaea）这样的明星物种（Clark et al. 2016），还有大杓鹬（Numenius madagascariensis）这类曾经十分常见的物种。而且来自不同地区的证据表明，鸻鹬类的减少不仅仅在繁殖地，也在南半球的越冬地发生着。

黄渤海中途停歇地的主要鸻鹬类物种的种群趋势。通过澳洲和新西兰主要湿地的越冬种群的数量，使用贝叶斯推算的种群的的趋势（线段），灰色代表95％置信区间，红色的是有明显下降趋势的物种。(a)斑尾塍鹬的menzbieri亚种 (b) 大杓鹬; (c)弯嘴滨鹬; (d) 大滨鹬; (e) 红腹滨鹬; (f) 蒙古沙鸻; (g) 斑尾塍鹬的baueri亚种 ; (h) 翘嘴鹬; (i)红颈滨鹬; (j) 灰尾漂鹬。

图片来源：Studds et al. 2017

鸻鹬类这些奇特的表型和行为体现了对环境的适应，在千百万年演化进程中履行着与过去和未来的承诺。但是由于人为的影响，不少鸻鹬类的种群正面临着绝灭的风险。我们应该采取什么样的措施去拯救它们呢？希望我们不仅可以从它们有趣的繁殖故事中体会到生命的执着和精彩，而且能够开展更多对于鸻鹬类的保护行动。